Semtin kaymakamlık binası olarak tasarlanan bina, 1914 yılında Mimar Y. Terziyan tarafından neoklasik tarzda inşa edilmiştir. Önüne Filistin'de şehit düşen ilk Türk Havacılarının anısına anıt dikilmiş, çevresi de park olarak düzenlenmiştir. Döneminin özgün sivil mimarlık örneklerinden biri olan binanın eski ismi "Şehr-i Emaneti Fatih Dairesi"dir. Bina yapıldığı günden itibaren kamu yönetim binası olarak hizmet vermiştir. Kaymakamlık olarak yapılan bina, daha sonra hem kaymakamlık hem de Fatih Nikah Dairesi olarak, daha sonra ise uzun yıllar Fatih Belediyesi Başkanlık Binası olarak kullanılmıştır.

Günümüzde Fatih Sultan Mehmet Vakıf Üniversitesi Fatih Yerleşkesi olarak; toplumsal kalkınma ve hayat boyu öğrenme vizyonu çerçevesinde kamu kurumu, kişiler ve öğrencilere yönelik eğitim, öğretim, araştırma ve uygulama faaliyetleri gerçekleştirilmektedir. Yerleşkede; bugüne kadar 108 farklı ülkeden 12.000 kişiye Türkçe öğreten Türkçe ve Yabancı Diller Öğretimi Uygulama ve Araştırma Merkezi (TÜMER) ile her kesime yönelik birçok farklı konuda düzenlediği akademik ve mesleki sertifika programlarıyla bugüne kadar 1.500 farklı başlıkta 700.000 kişiye eğitim veren Sürekli Eğitim Uygulama ve Araştırma Merkezi’nin (SEM) yanı sıra Fatih Sultan Mehmet ve Ayasofya Çalışmaları ile Vakıf Kültürü ve Medeniyeti Uygulama ve Araştırma Merkezleri bulunmaktadır. Bununla birlikte Yerleşke, lisansüstü eğitim faaliyetleri ile bilimsel etkinlik ve yayın çalışmalarına da ev sahipliği yapmaktadır.

Geçmişte Fatih Askerlik Şubesi olarak kullanılmaktayken fonksiyonunu yitirmesiyle metruk bir hal alan yapı, devredilmesinin ardından 2016 yılında Fatih Sultan Mehmet Vakıf Üniversitesi tarafından yeniden inşa edilerek geniş kapsamlı eğitim öğretim faaliyetleri çerçevesinde kullanılmaya başlanmıştır. 2024 yılına kadar Fatih Sultan Mehmet Vakıf Üniversitesi İslami İlimler Fakültesinin yer aldığı yerleşke günümüzde Türkçe ve Yabancı Diller Öğretimi Uygulama ve Araştırma Merkezi (TÜMER) ile Sürekli Eğitim Uygulama ve Araştırma Merkezi (SEM) tarafından eğitim, öğretim ve araştırma yapmak üzere kullanılmaktadır.

Fatih Sultan Mehmed’in İstanbul’u fethinin ardından Ayasofya’nın kuzey tarafına 1466’da inşa edilmiştir. 1626-1861 tarihleri arasında pek çok kez onarım geçiren medrese, 1870-74 yılları arasında Ayasofya Camii’nin çevre düzenlemesi nedeniyle yıkılmış, bir süre sonra tekrar inşa edilmiştir. 1924 yılına kadar medrese kimliğini sürdüren yapı, bu tarihten itibaren 1935 yılına kadar İstanbul Belediyesi tarafından kimsesizler yurdu olarak kullanılmış, 1936 yılında Ayasofya Camii müzeye dönüştürülürken harap durumda olması nedeniyle yeniden yıkılmıştır. Kalıntılar ve tarihi belgelerden yola çıkılarak 2014 yılında rekonstrüksiyon projesi hazırlanmış, 2017’de yeniden inşasına başlanmıştır. Kültür ve Turizm Bakanlığı Vakıflar Genel Müdürlüğünce ihya edilen yapı 15 Nisan 2022’de açılarak Üniversitemize tahsis edilmiştir.

Arap Dili Çalışmaları ve Arapça Münazara, Evliya Çelebi Araştırmaları, Fatih Sultan Mehmet ve Ayasofya Çalışmaları, İslam Hukuku, İslamî Sanatlar ve Yazma Eserler Uygulama ve Araştırma Merkezleri’nin idari ve akademik faaliyetlerinin yanı sıra lisansüstü eğitim, bilimsel etkinlik, sergi ve yayın çalışmaları bu yerleşkede gerçekleştirilmektedir.

Gülhane’de yer alan tarihi yapı, Osmanlı Dönemi’nde Soğukçeşme Askerî Rüştiyesi olarak 1875 yılında inşa edilmiştir. Birçok farklı amaca hizmet eden yapı Vakıflar Genel Müdürlüğü tarafından restore edildikten sonra Üniversitemize tahsis edilerek 2022-2023 akademik yılında eğitime-öğretime kazandırılmıştır. Yerleşke; Lisansüstü Eğitim Enstitüsü ve Prof. Dr. Fuat Sezgin İslam Bilim Tarihi Enstitüsü ile Orta Doğu ve Afrika Araştırmaları, Toplum Araştırmaları ve Uluslararası Hukuk Uygulama ve Araştırma Merkezlerinin yanı sıra İslam Sanatları Merkezi Nakkaşhane’sine ev sahipliği yapmaktadır.